Jonathan Dayton estudió en la Escuela de teatro, cine y televisión de la Universidad de California en Los Ángeles en los años setenta. Ahí conoció a su futura esposa y colaboradora, Valerie Faris, con quien ha dirigido y producido películas, comerciales, videos musicales y documentales. En 1996 obtuvieron varios premios por el video “Tonight, Tonight” de The Smashing Pumpkins. También han dirigido videos musicales para Ringo Starr y las bandas R.E.M., The Ramones, Oasis, Red Hot Chili Peppers, Korn y Beastie Boys. Fundaron la compañía productora Bob Industries en 1998, la responsable de comerciales para HP, Volkswagen, Sony, GAP, ESPN, entre otros. Dayton y Faris hicieron su debut en el cine con el filme Pequeña Miss Sunshine (2006), con la cual ganaron varios premios a mejor dirección y cuatro nominaciones al premio Oscar, ganando dos de ellos. Su siguiente filme Ruby, la chica de mis sueños (2012), estuvo protagonizado por Zoe Kazan y Paul Dano. En 2017 dirigieron a Steve Carell y Emma Stone como los tenistas Bobby Riggs y Billie Jean King respectivamente, en la comedia biográfica La batalla de los sexos (2017). Actualmente se encuentra en el rodaje de la serie de televisión, Living with yourself, protagonizada por Paul Rudd.