Jonathan Nossiter estudió pintura en Beaux Arts en París y en el Instituto de Arte de San Francisco, así como griego antiguo en Dartmouth College. Después de trabajar como asistente de dirección en el teatro en Inglaterra, fue a Nueva York, donde consiguió un trabajo moviendo muebles de oficina para la película Atracción fatal (1987), lo que lo llevó a un puesto como asistente del director Adrian Lyne durante el rodaje. Fue durante la filmación que Nossiter conoció a Quentin Crisp, quien más tarde se convirtió en la estrella de su primer largometraje, Resident Alien (1990), un híbrido de ficción y documental también protagonizado por John Hurt y Holly Woodlawn. Su segundo largometraje Sunday (1997), que coescribió con James Lasdun, ganó el Gran Premio del Jurado del Festival de Cine de Sundance a la Mejor Película, además de ser seleccionado en Un Certain Regard en Cannes. Posteriormente dirigió sólo dos películas más Signs and Wonders (2000) y Rio Sex Comedy (2010). Después de diez años regresa a la ficción con la cinta Last words (2020).