John Hoogenakker se convirtió en actor a una edad temprana, apareciendo en espectáculos locales en el Children's Theatre de Charlotte, Carolina del Norte. Fue dos veces campeón estatal y del distrito en Interpretación humorística, y asistió a The Theatre School en la Universidad DePaul, en Chicago. Profesionalmente comenzó a actuar en teatro, sobre todo en escenarios de Chicago. Uno de sus primeros papeles en cámara lo consiguió después de la universidad en La conquista del honor (2006), bajo la dirección de Clint Eastwood. A partir de ahí, pasó a interpretar papeles en cine y televisión que van desde un mafioso ucraniano en A Very Harold and Kumar Christmas (2011), hasta un agente del FBI junto a Marion Cotillard y Christian Bale en Enemigos Públicos (2009). Participó en la serie Colony de USA Network y, desde la primera temporada de 2018, en Tom Clancy’s Jack Ryan de Amazon, con John Krasinski en el papel titular.