John Ridley se inscribió en la Universidad de Indiana pero se transfirió a la Universidad de Nueva York. Allí, se graduó con una licenciatura en idiomas de Asia oriental. El tema no era aplicable a su carrera, pero despertó sus intereses intelectuales. Después de la universidad, Ridley pasó un año viviendo y viajando por Japón. Luego, regresó a Nueva York y comenzó a realizar monólogos de comedia en la ciudad de Nueva York, e hizo apariciones en varios programas de entrevistas. Al mudarse a Los Ángeles en 1990, comenzó a escribir para comedias televisivas como Martin, The Fresh Prince of Bel-Air y The John Larroquette Show. Escribió y produjo 12 años de esclavitud (2013), por la que ganó un Premio de la Academia al Mejor Guion Adaptado. También es el creador y showrunner de la serie de antología American Crime (2015-2017). En 2021, Ridley comenzó a escribir varias series para DC Comics.