Emerald Fennell apareció en la comedia de canal 4 Chickens con Simon Bird, Joe Thomas y Jonny Sweeten el 2011. Dos años después se unió al elenco de la serie de BBC One Call the Midwife como Patsy Mount, papel que mantuvo hasta el 2017. En la pantalla grande apareció en cintas como Albert Nobbs (2011), Anna Karenina (2012), La chica danesa (2015) y Vita & Virginia (2018). En 2019, Fenneell sustituyó a Phoebe Waller-Bridge como la escritora principal de la segunda temporada de la serie de la BBC Killing Eve. Ella escribió seis episodios para la temporada, que le valieron dos nominaciones a los premios Primetime Emmy. En 2020, Fenneell hizo su debut como directora en Promising Young Woman, cinta protagonizada por Carey Mulligan, que se estrenó en el Festival de Cine de Sundance con excelentes críticas. Por su debut en largometrajes, Emerald fue nominada al Globo de Oro en la categoría de Mejor director. Desde 2019, Fennell interpreta a Camilla Shand en la aclamada serie de Netflix The Crown.