Richard Cunningham se formó como actor en la Academia de Música y Arte Dramático de Londres. Empezó su carrera en los teatros de Londres, destacando con trabajos que incluyen interpretar al Comandante en Fuente Ovejuna en el Southwark Playhouse y en Indian Ink de Tom Stoppard en el Teatro Aldwych. Fue hasta el año 2011 que hizo su debut en la pantalla grande con un papel secundario en la película de acción de misterio de época y secuela de la película de 2009 Sherlock Holmes, Sherlock Holmes: Juego de sombras. Se hizo conocido por interpretar a Ryall en la miniserie ganadora del Globo de Oro de Stephen Poliakoff, Dancing on the Edge. Próximamente lo veremos interpretando Lord Bute en la serie precuela, La reina Charlotte: Una historia de Bridgerton (2023), una precuela de Bridgerton, que muestra el matrimonio entre la joven reina Charlotte y el rey George de Inglaterra que desata una épica historia de amor que transformara a la alta sociedad.