A la edad de 19 años, Oliver Cooper se mudó a Los Ángeles para seguir una carrera como actor y rápidamente consiguió una pasantía en CONAN. Mientras tomaba una clase de actuación, un compañero de clase le dijo que Warner Brothers estaba buscando caras jóvenes y frescas para protagonizar el Proyecto X (2012) de Todd Phillips y que él sería, francamente, perfecto. Sin representación y contra toda posibilidad, Cooper consiguió uno de los papeles principales en su primera audición. Su debut como Costa le valió dos nominaciones a los Premios MTV Movie por Mejor actuación cómica y Mejor antipático en pantalla. Después del éxito del Proyecto X, Oliver consiguió un papel secundario en Apuesta máxima (2013) junto a Justin Timberlake y Ben Affleck, así como un papel en la popular serie de Showtime Californication como Levon, el hijo ilegítimo de los personajes de David Duchovny y Heather Graham. En 2019 hizo una aparición memorable en la temporada 2 de la aclamada serie de Netflix de David Fincher, Mindhunter, como el infame asesino en serie David Berkowitz, también conocido como El Hijo de Sam. Oliver aparecerá en Ghostbusters: Afterlife (2020) dirigida por Jason Reitman.