Erin Moriarty lanzó su carrera como actriz en 2010 en la telenovela nominada al Emmy One life to live (1968), interpretando al personaje Whitney Bennett en seis episodios. Erin consiguió un pequeño papel en su primer largometraje, actuando junto a Ben Stiller, Vince Vaughn y Jonah Hill, en la comedia de ciencia ficción Vecinos cercanos del 3er tipo (2012). Después tomó un papel de apoyo en una película Los reyes del verano (2013), que sigue a tres adolescentes que traman un plan para separarse de sus padres y vivir de la tierra en una casa construida por ellos mismos. En 2014 interpretó a la hija del personaje de Woody Harrelson, Marty Hart, en la primera temporada del True Detective. Luego consiguió un papel recurrente como invitada en la serie de acción criminal Netflix Jessica Jones (2015) e interpretó el papel secundario de Claire en Capitán Fantástico (2016), cinta protagonizada por Viggo Mortensen. Interpreta a Starlight en la serie de Prime Video, The boys.