Ruairi O'Connor se graduó con una licenciatura en actuación de The Lir Academy en Trinity College Dublín en 2015, y casi inmediatamente comenzó su carrera profesional. En 2016, tuvo sus primeras oportunidades; primero en la cinta de comedia dramática juvenil Handsome Devil (2016), y después como Michael Vincent en la serie Delicious hasta el 2018. O'Connor actuó junto a Elle Fanning en la película Alcanzando tu sueño (2018) y, en mayo de 2018, se anunció que interpretaría al príncipe Harry Tudor (más tarde Enrique VIII) en la serie STARZ de 2019 La princesa española. O'Connor interpretará el papel de Arne Cheyenne Johnson en El Conjuro 3: El diablo me obligó a hacerlo (2021), la tercera historia del matrimonio Warren. La película describe el caso de la vida real de Johnson; el primer acusado de asesinato en la historia legal estadounidense en declararse inocente por razón de posesión demoníaca.