Antes de dedicarse a la actuación, Ayesha Harris era dueña y operaba una barbería para mujeres que atendía a la comunidad LGBT en el distrito de Fairfax en West Hollywood. Después de administrar la tienda durante seis años, la tienda cerró en 2019. En 2020, tras el inicio de la pandemia de COVID-19, Harris decidió dedicarse a la actuación a tiempo completo. Su primer papel fue en 2017 en la serie Two Sentence Horror Stories, y también hizo varios comerciales mientras trabajaba a tiempo parcial y dirigía la barbería. Hizo varios anuncios de televisión en 2021 y 2022, además de aparecer en series como invitada. En 2022, Harris hizo su debut cinematográfico en Tell It Like a Woman. En 2023, Harris interpretó a Bernie, el interés amoroso del personaje de Nabiyah Be, Simone Jackson, en Daisy Jones & the Six. Ahora podemos verla a traves de Netflix en el papel de Britt, una cercana colega de Ben (Michael Hsu Rosen) en la esperada serie Glamorous.