En 1946, tras acabar la Segunda Guerra Mundial, Peggy Carter trabaja en Nueva York como agente de la Reserva Científica Estratégica, lo que más adelante será SHIELD, mientras intenta superar la pérdida de su amado Steve Rogers. En su nuevo empleo, sus jefes no la toman en serio por ser una mujer y su único aliado es Howard Stark, quien en esta temporada se ha convertido en un fugitivo tras ser injustamente inculpado de vender algunos de sus peligrosos inventos en el mercado negro. El padre de Tony Star acude a la Agente Carter para que le ayude en diversas misiones en las que tendrán que recuperar dichos inventos extraoficialmente. Arriesgándose a ser acusada de traición si es descubierta, no podrá confiar en nadie más que en Edwin Jarvis, el formal mayordomo de Stark, y en el que está basado el asistente digital de Iron Man. La experiencia en la guerra de Peggy la convierte en alguien más que capacitado para que trabajar de igual a igual con sus compañeros, si su superior se dignara a darse cuenta y si no llegan a descubrir que está ayudando a Stark padre.