Fionn Whitehead comenzó a actuar en el Orange Tree Theatre cuando tenía 13 años. Ingresó al curso de verano del National Youth Theatre y, en 2015, era un aspirante a actor que trabajaba en una cafetería en Waterloo, Londres, cuando fue elegido para protagonizar la miniserie británica Him (2016). Ese mismo año, también actuó en una representación teatral de Natives de Glenn Waldron. Poco después, Whitehead fue elegido como el protagonista de la película Dunkerque (2017) de Christopher Nolan. Nolan comparó a Whitehead con el actor Tom Courtenay en su juventud. Después comenzó a trabajar con la película de Richard Eyre Un acto de esperanza (2017). En 2018, Whitehead protagonizó Black Mirror: Bandersnatch, como el personaje principal Stefan Butler. El actor coprotagonizó como Branwell Bronte en la película biográfica de Emily Bronte Emily (2022) e interpretará el papel principal de Pip en una adaptación televisiva de Great Expectations (2023).