El gusto de Richard Coyle por la actuación nació mientras estudiaba política y filosofía en la Universidad de York, época en la que se interesó por el teatro amateur. Tomó varios papeles pequeños en televisión y cine hasta que, en el 2000, Richard consiguió los dos papeles que lo lanzarían a la luz pública: Jeff en la serie de comedia de la BBC2, Coupling y John Ridd en la producción navideña de la BBC, Lorna Doone. En 2004, interpretó el papel de Alcock, sirviente corporal de John Wilmot, segundo conde de Rochester, en El decadente junto a Johnny Depp, y en 2010 apareció en la película de Mike Newell El príncipe de Persia - Las arenas del tiempo, interpretando al hermano mayor de Jake Gyllenhaal, el príncipe heredero, Tus. En 2018, Richard Coyle fue elegido como el Padre Blackwood, sumo sacerdote de la Iglesia de la Noche y Decano de la Academia de las Artes Visuales en la serie de Netflix El mundo oculto de Sabrina.