John Slattery ha sido encasillado injustamente en uno de sus papeles más controversiales y aplaudidos: Roger Sterling en la serie Mad Men, donde compartió créditos con Elisabeth Moss y Jon Hamm. Sin embargo, John tiene bajo el brazo más de 15 largometrajes y más de 20 series televisivas. Podemos encontrar en su currículum producciones en cine como Mona Lisa smile (2003), Dirty dancing: Havana Nights (2004), Reservation road (2007), Iron Man 2 (2012), Ted 2 (2015), Spotlight (2015), entre otras. Otro de los papeles que le ha dado una gran exposición es el de Howard Stark, padre de Iron Man en el Universo Cinematográfico de Marvel; John ha aparecido en 4 películas en total del MCU con su personaje. En pantalla chica ha desarrollado trabajos que han sido aplaudidos por la crítica en series como Arrested Development, Veep, 30 rock y Desperate Housewives. En el 2019 fue parte de la serie antológica de Prime Video, Modern Love. A principios del 2020 se confirmó que aparecería en las series Mrs. America y Next.