John Ralston recibió una licenciatura en Educación (Literatura y Antropología) de la Universidad de New Brunswick. Se interesó en la actuación mientras estudiaba para obtener un diploma en estudios de jazz en la Universidad St. Francis Xavier en Nueva Escocia. Al principio de su carrera, actuó en escenarios de Toronto y empezó a parecer esporádicamente como invitado en series de televisión y en comerciales. Tuvo un papel regular en la serie original de 2007 Flash Gordon y al año siguiente estuvo en la película de Lifetime A Near Death Experience (2008). Dentro de sus papeles más notables se encuentran George Venturi en Life with Derek (2005-2009) y Sr. Avenir en Strange Days at Blake Holsey High (2005-2006). También fue el protagonista de la serie Living in Your Car (2010-2012). Ahora podemos verlo en la pantalla grande en Muerte Infinita (2023), una película de terror de Brandon Cronenberg.