Emberth Davidtz estudió en la Universidad de Rhodes. Su carrera en la actuación comenzó con "Romeo y Julieta" de la Compañía Nacional de Teatro, por la cual recibió buenas críticas. Obtuvo un pequeño papel en la cinta de terror estadounidense, La noche de la bestia (1989). Se mudó a Los Ángeles en 1992 y consiguió un papel en Guerrero de las sombras (1992) de Sam Raimi. Después el director Steven Spielberg la eligió para aparecer en La lista de Schindler (1993) como Helen Hirsch. Emberth también participó en Matilda (1996), basada en el libro infantil de Roald Dahl, en la que interpretó el papel de Señorita Miel; la mayoría de las veces es reconocida por su papel en esta película. También protagonizó El hombre bicentenario (1999). De 2009 a 2012, interpretó a Rebecca Pryce, esposa de Lane Pryce, en el exitoso programa de televisión AMC Mad Men. En 2016 participó en la serie Ray Donovan y recientemente apareció en dos episodios de The Morning Show.