Ben Shenkman comenzó su carrera como actor profesional trabajando en teatro y haciendo un pequeño papel en la película Quiz Show (1994) dirigida por Robert Redford, así como un papel de estrella invitada en La ley y el orden, su primera de siete apariciones a lo largo de la serie. A lo largo de la década de 1990, Shenkman combinó el trabajo en producciones fuera de Broadway en Nueva York con pequeños papeles en películas como Pi, el orden del caos (1998) y Réquiem por un sueño (2000). En 2000, Shenkman ganó éxito en el teatro, coprotagonizando con Mary-Louise Parker en la producción de Manhattan Theatre Club de Proof, por la que recibió una nominación al Tony en 2001. En 2003 participó en la miniserie de HBO Angels in America, que le valió nominaciones al Emmy y al Globo de oro. Desde 2016, Shenkman interpreta el papel recurrente de Ira Schirmer en la serie Billions de Showtime. En 2020 aparece como el abogado defensor Leonard Weinglass en la película de Aaron Sorkin El juicio de los 7 de Chicago de Netflix.