Peter Coyote estuvo implicado activamente en las luchas de los años sesenta, fue miembro destacado de la comunidad intelectual y artística de San Francisco y participó en la fundación del grupo The Diggers. Comenzó a actuar apareciendo en obras de teatro en el galardonado Magic Theatre de San Francisco. Durante una de sus presentaciones, un agente de Hollywood se le acercó y su carrera cinematográfica comenzó con Die Laughing (1980). Uno de sus primeros papeles populares fue como el misterioso científico "Keys" en E.T., El extraterrestre (1982) de Steven Spielberg. Durante los siguientes años, Coyote trabajó con reconocidos directores como Roman Polanski en Luna amarga (1992), Steven Soderbergh en la galardonada Erin Brockovich (2000), entre muchos otros. En 2015 ganó el Emmy al Narrador sobresaliente por su trabajo en el "Get Action (1858-1901)" de The Roosevelts: An Intimate History (2014).