Carrie Coon comenzó su carrera en el teatro, actuó en Winsconsin, Chicago, Washington D.C. y Nueva York. Sus actuaciones le valieron un premio Theatre World y una nominación a los premios Tony. Debutó en televisión en el 2011 en un episodio de la serie de NBC, The Playboy Club. También apareció en series como La ley y el orden: Unidad de Víctimas Especiales, Ironside e Intelligence. En el 2014 fue elegida para interpretar el papel principal de Nora Dust en la serie de HBO The Leftovers, personaje que interpretó hasta el final de la serie en el 2017, año en el que pasó a formar parte del elenco principal de la miniserie Fargo, durante su tercera temporada. Además interpretó el papel de Bera Walker en la segunda temporada  de la serie original de Netflix The Sinner. Coon hizo su debut en la pantalla grande en el filme Perdida (2014) del director David Fincher, y ha tenido créditos en las películas The Post: Los oscuros secretos del Pentágono (2017) y Viudas (2018).