Bonnie Hunt inició su carrera artística como comediante, haciendo presentaciones de stand up en bares y cafeterías de Chicago. Su debut en cine de Hollywood fue en el drama Cuando los hermanos se encuentran (1988). Después tuvo papeles recurrentes en las series de televisión Grand y David Rules a principios de los años noventa. En la pantalla grande participó en las películas Beethoven (1992), Beethoven 2 (1993), Jumamji (1995), Jerry Maguire: amor y desafío (1996), Milagros inesperados (1999), Más barato por docena (2003), y su secuela, Más barato por docena 2 (2005). También tuvo sus propios programas en televisión: la serie de comedia Life with Bonnie y el programa de entrevistas The Bonnie Hunt Show. Prestó su voz para darle vida a Sally Carrera en Cars (2006), así como en sus dos secuelas, Cars 2 (2011) y Cars 3 (2017). También para el personaje Dolly en Toy story 3 (2010) y Bonnie Hopps en Zootopia (2016).