Bryan Singer escribió y dirigió su primera película en 1988, justo después de acabar sus estudios universitarios. Su película debut fue el drama Public Access (1993). Recibió excelentes críticas por dirigir el film de noir Sospechosos comunes (1996), protagonizada por Gabriel Bryne, Kevin Spacey, Stephen Baldwin y Benicio del Toro. Continuó con el thriller El aprendiz (1998), basado la novela de Stephen King, Verano de corrupción: Alumno aventajado.
Desde el 2000 se convirtió mundialmente conocido por dirigir los grandes éxitos de taquilla X-Men (2000) y la secuela X-Men 2 (2003), así como Superman Regresa (2006). Más tarde dirigió el drama histórico Operación Valquiria (2009) y colaboró en el guion y la producción de X-Men: Primera generación (2011). Regresó a la dirección en los siguiente films de la saga: X-Men: Días del futuro pasado (2014) y X-Men: Apocalipsis (2016). Singer dirigió la esperada biografía de Freddie Mercury, Bohemian Rhapsody, La historia de Freddie Mercury (2018), pero fue despedido antes de terminarla por “comportamiento no profesional”.